Храм освящен во имя одной из самых почитаемых на Руси икон - Владимирской иконы Божией Матери, по преданию написанной св. евангелистом Лукой.

От Владимирской церкви происходят наименования Владимирского проспекта и Владимирской площади. Сначала эта площадь носила название Торговой и на ней располагалась деревянная церковь, построенная в 1747 году. Каменный пятиглавый храм в стиле переходном от барокко к классицизму был построен в 1761 - 1769 годах по проекту П.А. Трезини. В 1763 году был заказан список с чудотворной иконы Божией Матери, хранившейся в Московском Сретенском монастыре. Сейчас икона утрачена, есть сведения, что она затеряна в музейном отделе Главнауки, куда была отправлена после закрытия церкви в советское время. В помещении новой церкви был верхний (холодный) храм, освященный 9 апреля 1783 года во имя Владимирской иконы Божьей Матери и нижний (тёплый) храм, освященный по имя св. преподобного Иоанна Дамаскина.

В 1791 году архитектором Дж. Кваренги была построена двухъярусная отдельно стоящая колокольня, которая в 1848 году архитектором Ф. И. Руска увеличилась в высоту на один ярус. В 1830--1831 годах архитектором А. И. Мельниковым был возведён притвор. В 1850--1853 годах под руководством Ф. И. Руска была построена часовня и ограда. В 1883--1885 годах архитектором А. Л. Гольмом были сделаны боковые пристройки.

Паруса центрального купола украшены скульптурными изображениями евангелистов. В верхнем храме сохранился иконостас XVIII века, перенесённый в 1808 году из церкви Аничкова дворца. Своды нижней церкви были покрыты великолепными росписями. Росписи и иконостас нижней церкви были утрачены в советское время.

В начале ХХ века церковь имела шесть приделов. В нижнем храме главный придел освящён во имя св. Иоанна Дамаскина, боковые приделы - во имя сщмч. Харлампия и св. пророка Илии. В верхнем храме главный предел был освящён во имя Владимирской иконы Пресвятой Богородицы, северный - во имя иконы Божией Матери "Всех Скорбящих Радость", южный - во имя святых мучениц Веры, Надежды, Любови и матери их Софии.

После революции храм отошёл к обновленцам (с октября 1922 г.), однако с 1923 года, его вернули Патриаршей церкви. Храм Владимирской иконы Божьей Матери был закрыт 22 июня 1932. Большая часть икон и риз Владимирской церкви были переданы в Эрмитаж и Русский музей. В 1933 году были сняты с колокольни и переданы "Металлолому" колокола Владимирской церкви. После закрытия церкви, здание занимал антирелигиозный отдел Публичной библиотеки, а после войны - институт "Ленмашучет". Был даже проект сноса храма и устройства на его месте сквера для отдыха трудящихся. Храм постепенно приходил в упадок. Иконостас верхнего храма был зашит досками, а в алтаре размещены канцелярские столы. Лишь в 1960 году здание Владимирского храма было принято под государственную охрану как памятник архитектуры.

В августе 1989 года церковь была возвращена верующим. Главный престол храма во имя Владимирской иконы Божией Матери был заново освящён 7 апреля 1990 года. В 1992-1994 годах на всех главах церкви и колокольне были установлены новые титановые кресты, в 1996 году отремонтированы купола. В 1999 году завершена реставрация и окраска стен верхнего храма. Нижний храм пока не восстановлен. Указом Митрополита Санкт-Петербургского и Ладожского от 7 мая 2000 года храму присвоен статус собора.